Aunque anteriormente ya existía un pequeño Aeródromo, la creación como tal del Aeropuerto Nacional de Villafría se produjo el 19 de julio de 1927, bajo el reinado de Alfonso XIII. Durante la Segunda República, el diputado por Burgos D. José María Albiñana consigue una subvención para su construcción, con lo que se logra alcanzar casi la mitad de su presupuesto que ascendía a 80.000 pesetas. Desgraciadamente, su funcionamiento como aeropuerto civil no tuvo efecto hasta mucho tiempo después: en 1995 el Ministerio de Defensa cedió los terrenos del Aeropuerto para que el Ayuntamiento de Burgos crease el primer Aeropuerto Municipal de España.
Se creó una empresa semi-pública, GABSA, encargada de gestionar el Aeropuerto y, después de una serie de obras sufragadas por el Ayuntamiento Burgalés, entre ellas el asfaltado de una pista de 1339 x 30 metros y la construcción de 2 hangares, el Aeropuerto se inauguró en 1999. Se realizó un concurso para adjudicar la gestión del Aeropuerto, que ganó la empresa Acciona, pero al año siguiente el Gobierno de España decidió integrar "Villafría" en la Red de Aeropuertos de Interés General, a través de AENA, por lo cual se rescindió el contrato con Acciona.
El 18 de julio de 2001 el Gobierno Español aprobó el Plan Director del Aeropuerto, en el cual se determinaba que no eran adecuadas la orientación ni la longitud de la pista de aterrizaje, ni tampoco la antigua Terminal, ni los accesos viarios al recinto aeroportuario desde la N-I. En definitiva, esto representaba tener que construir un Aeropuerto completamente nuevo.
Tras un retraso importante por la dificultad en el proceso de expropiación de terrenos, que conllevaba la ampliación del Aeropuerto, las obras se iniciaron en marzo de 2005 y duraron algo más de 3 años, produciéndose la apertura del Aeropuerto al tráfico aéreo civil el 3 de julio de 2008, aunque la inauguración oficial no se produjo hasta el 7 de julio y el primer vuelo comercial despegó el 10 de julio.
Entre 2011 y 2012 se construirá una nueva Torre de Control de unos 30 metros de altura y 850 m² de superficie construida, que albergará las dependencias de los servicios de Control del Tráfico Aéreo. La nueva Torre de Control estará operativa en 2012 y en estos momentos el proyecto se encuentra en fase de redacción.
Además, en el Plan Director del Aeropuerto queda establecido la futura instalación de un ILS Cat. I y se define un Área de Cautela Aeroportuaria que posibilitaría alargar la pista hasta unos 3.000 metros en el futuro.
Durante el verano de 2008 operaron en el Aeropuerto de Burgos las compañías Air Nostrum, con vuelos a Palma de Mallorca, y Lagun Air, con vuelos a Palma de Mallorca y Barcelona. Los graves problemas económicos de Lagun Air motivaron que la compañía desapareciera, siendo desde entonces Air Nostrum la única compañía que ha operado vuelos regulares en Villafría. En 2010 el Consorcio del Aeropuerto ha comenzado a promover vuelos charter: A Menorca, Tenerife, Roma, y Praga.
Actualmente, éstas son las aerolíneas y destinos que hay en el aeropuerto de Burgos: Air Nostrum y Strategic Airlines.
